A produção de alimentos enfrenta desafios constantes, sendo as doenças das plantas uma das maiores ameaças à agricultura sustentável. Nesse contexto, pesquisadores do INCT Citros realizam estudos para compreender a relação entre microrganismos e plantas de laranja, buscando entender as causas das doenças que afetam essas culturas.

O Trabalho realizado pela equipe do Dr. Marcos Antônio Machado e Dr. Heros José Máximo fez importantes avanços no entendimento da gomose dos citros uma doença que ataca das plantas jovens aos pomares em produção e provoca danos irreversíveis, como o apodrecimento do tronco e degradação de raízes.

O Problema da gomose dos citros

A gomose dos citros é uma preocupação constante para os produtores de laranja, essa doença é causada por Phytophthora parasitica – um microrganismo semelhante a fungos, mas que não é fungo. Essa doença causa lesões e apodrecimento de raízes e partes mais baixas da planta, o que leva a perdas expressivas na produção e até a morte da planta.

Apesar de Phytophthora parasitica apresentar características morfológicas e de crescimento semelhantes aos fungos, ele é classificado como um oomiceto devido a diferenças fundamentais em sua biologia e genética. Por exemplo, os oomicetos, como P. parasitica, possuem parede celular composta principalmente por celulose, ao contrário dos fungos, que têm parede celular de quitina. Nesse sentido assemelham-se mais a plantas do que a fungos. – Dr. Marcos Machado – Centro de Citricultura Sylvio Moreira.

Além disso, pomares afetados por esse microrganismo demandam maiores investimentos no manejo e controle da doença, impactando diretamente a economia do setor citrícola. O patógeno encontra-se normalmente no solo e se dispersa através da água de chuva e irrigação, penetrando em lesões nas raízes e troncos.

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As pesquisas do INCT Citros têm mostrado que a capacidade desse patógeno de infectar plantas está relacionada a presença de genes capazes de enganar a defesa da planta, facilitando a infecção.

A pesquisa sobre as proteínas PpCRN7 e PpCRN20

A literatura sobre oomicetos mostra que a presença de proteínas, conhecidas como “Crinkler” (CRN), é essencial para a patogenicidade de Phytophthora spp. Essas proteínas têm a capacidade de interferir no sistema de defesa das plantas, facilitando a infecção e colonização dos tecidos vegetais pelo patógeno.

Com base nessas informações, a equipe do Dr. Marcos Machado optou por estudar o funcionamento dessas proteínas em plantas de citros infectadas por Phytophthora parasitica.

Objetivos da Pesquisa:

• Identificar proteínas CRN no genoma de P. parasitica.
• Avaliar a atividade desses genes durante a interação com duas espécies de citros, Citrus sunki (altamente suscetível à doença) e Poncirus trifoliata (resistente).
• Avaliar se alguma dessas proteínas causa lesão ou impede a formação de lesão em folhas de uma planta modelo, Nicotiana benthamiana.

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A equipe utilizou ferramentas de bioinformática para identificar a sequência genética responsável por produzir proteínas CRN. Dessa forma – por meio do sequenciamento genético – os pesquisadores encontraram 80 genes. A partir destes, 20 foram selecionados para serem estudados durante a interação de P. parasitica com as duas espécies de citros. Experimentos com essas proteínas em uma planta modelo mostraram a relevância de duas delas para o desenvolvimento da doença.

Nomeadas de PpCRN7 e PpCRN20, essas proteínas enganam o sistema de defesa da planta, facilitando a infecção.

Nós vimos que a proteína PpCRN7 é responsável por ‘ligar’ e a PpCRN20 por ‘desligar’ um mecanismo de defesa da planta que leva à morte celular do tecido vegetal infectado por P. parasitica. A planta faz isso para tentar impedir que o microrganismo se espalhe pelo resto do tecido vegetal vivo. No entanto, esse oomiceto se alimenta tanto de tecido vegetal morto quanto vivo, com isso P. parasitica ‘brinca’ com a defesa da planta para seu próprio benefício, dependendo do seu ciclo reprodutivo. Dr. Heros Máximo – Centro de Citricultura Sylvio Moreira.

Possíveis impactos para agricultura

As descobertas sobre PpCRN7 e PpCRN20 abrem portas para o desenvolvimento de novas tecnologias para o controle da doença causada por P. parasitica, com importantes implicações para o manejo da gomose dos citros. Por exemplo, por meio da biotecnologia, é possível desenvolver produtos que atuem especificamente nessas proteínas, “desligando-as” e impedindo que o microrganismo infecte a planta. A edição gênica também pode aumentar a resistência das plantas a P. parasitica, permitindo o desenvolvimento de novas variedades de citros.

Benefícios a longo prazo contra a gomose

O trabalho desenvolvido pela equipe do Dr. Marcos Machado mostra como a pesquisa básica pode levar a importantes inovações com impacto significativo na redução das perdas econômicas causadas por microrganismos, uma vez que essa estratégia pode ser aplicada a outras culturas, promovendo uma agricultura mais sustentável e resiliente.

Os avanços no estudo das proteínas PpCRN7 e PpCRN20 de Phytophthora parasitica representam um marco na citricultura. Ao entender como essas proteínas modulam a resposta das plantas à infecção, os pesquisadores do INCT Citros estão construindo o caminho para novas estratégias de manejo de doenças, contribuindo para a sustentabilidade e eficiência da produção agrícola. A continuidade dessas pesquisas é necessária para desenvolver soluções inovadoras que beneficiem não apenas a citricultura, mas toda a produção de alimentos.

Fonte:

Maximo, H. J. et al. PpCRN7 and PpCRN20 of Phythophthora parasitica regulate plant cell death leading to enhancement of host susceptibility, 2019.

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No âmbito do INCT Citros, pesquisadores estão explorando a genética de fungo responsável pela podridão floral dos citros, buscando desenvolver tecnologias que permitam a redução do uso de agrotóxicos nos pomares.

O Impacto da Podridão Floral na Citricultura

A podridão floral dos citros figura como uma das doenças fúngicas mais prejudiciais para a citricultura, sendo o Colletotrichum abscissum identificado como seu principal agente no Brasil. Essa doença recebe sua nomenclatura devido à ação do fungo nas flores, prejudicando a formação dos frutos e podendo levar a uma redução de até 85% na produção dos pomares.

Atualmente, a principal abordagem para mitigar essas perdas é o uso de agrotóxicos, contudo, para uma agricultura mais sustentável, é fundamental buscar soluções que combinem diferentes tecnologias, reduzindo custos e aumentando a produtividade.

Um dos projetos liderados pelo Dr. Marcos Antônio Machado e Dr. Eduardo Henrique Goulin visa buscar tecnologias complementares para o controle efetivo da podridão floral dos citros.

Explorando a genética do fungo C. abscissum. 

Para compreender melhor essa doença e desenvolver novas tecnologias, é crucial investigar a genética dos fungos envolvidos. No caso da podridão floral dos citros, o C. abscissum é a principal espécie encontrada nas plantas doentes no Brasil.

“O C. abscissum é um dos fungos menos conhecidos entre os que causam a podridão floral. Decidimos, portanto, investigar sua genética e capacidade de infecção nas flores” Dr. Marcos Machado – Centro de Citricultura Sylvio Moreira (IAC).

Para obter essas informações, os pesquisadores realizaram a extração, sequenciamento e montagem do código genético do fungo (genoma). Esse processo permitiu acesso aos genes do fungo, possibilitando o estudo de seu funcionamento.

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O código genético é um conjunto de dados formados pelas bases nitrogenadas presentes no DNA, e que formam o genoma. Todo o material genético (genoma) ou partes dele contém informações genéticas que podem ser passadas aos descendentes de um organismo. É a partir das informações genéticas que um ser vivo se desenvolve.

“Fomos os primeiros a sequenciar o genoma do C. abscissum e identificamos cerca de 15.499 genes, sendo 640 deles associados ao processo de infecção”, Dr. Eduardo Goulin – Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia de Santa Catarina.

Além disso, a montagem do genoma revelou a presença de mecanismos genéticos essenciais para a produção de RNA interferente (RNAi).

RNAi: Uma Nova Abordagem para o Controle da Doença

Dentro do código genético existe uma etapa muito importante: a tradução do DNA em uma nova molécula: o ácido ribonucleico (RNA). É a partir do RNA que será produzida a proteína.

O RNAi são moléculas de RNA que, em vez de codificarem proteínas, se conectam a outras moléculas de RNA, bloqueando sua capacidade de produzir proteínas. A identificação do mecanismo de RNA interferente no genoma do fungo abriu portas para o desenvolvimento de uma nova tecnologia de controle da podridão floral dos citros.

“O RNAi é uma ferramenta biotecnológica que pode silenciar genes em um organismo, ou seja, podemos produzir moléculas de RNA que impeçam a produção de proteínas envolvidas no processo de infecção ou podemos explorar esse mecanismo para desativar genes essenciais no fungo, levando à sua morte”. Dr. Marcos Machado – Centro de Citricultura Sylvio Moreira (IAC).

Testando uma nova tecnologia

Em um experimento para verificar o funcionamento do RNAi no fungo, os pesquisadores realizaram modificações específicas (transformação genética) no genoma do C. abscissum. Foi inserido um gene para produção de uma proteína vermelha fluorescente, o Dsred.

Paralelamente, os pesquisadores desenvolveram uma sequência específica de RNA para “desligar” o gene Dsred, denominada dsRNA. Se o mecanismo de RNA interferente presente no genoma do fungo for funcional, o dsRNA poderá desligar o gene responsável pela produção da proteína fluorescente.

“Nossa abordagem foi inovadora. Primeiro, fizemos o fungo produzir uma proteína diferente, de fácil monitoramento, e, em seguida, usamos o RNAi para desativar essa produção. O processo foi bem-sucedido, demonstrando a eficácia desse mecanismo no C. abscissum” Dr. Eduardo Goulin – Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia de Santa Catarina.

Este trabalho marca apenas o início do desenvolvimento de uma nova tecnologia que pode ser combinada ao uso de fungicidas. Agora os pesquisadores sabem que é possível utilizar a tecnologia de RNAi para controle da podridão floral dos citros, mas ainda precisam estudar melhor o genoma do C. abscissum para entenderem qual o melhor gene a ser desligado.

Referências

Goulin, E. H., et al. Genome sequence resources of Colletotrichum abscissum, the causal agent of citrus post-bloom fruit drop, and the cosely related species C. filicis. Phytopathology, 2023.

Goulin, E. H., et al. RNAi-induced silencing of the succinate dehydrogenase subunits gene in Colletotrichum abscissum, the causal agent of postbloom fruit drop (PFD) in citrus. Microbiological research, 2022.

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A pesquisa liderada pelo grupo da Dra. Alessandra Alves de Souza, pesquisadora do Centro de Citricultura Sylvio Moreira, e com participação do Dr. Reinaldo Rodrigues de Souza Neto, financiamento do Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia (INCT), traz inovação ao transformar um mecanismo de defesa bacteriana em uma tecnologia na agricultura. O trabalho envolve a criação de plantas transgênicas de laranja doce que escondem uma toxina bacteriana em seu genoma, proporcionando uma abordagem alternativa à utilização de agrotóxicos tradicionais.

Fica com a gente e vamos juntos entender como a pesquisa básica pode fornecer ferramentas para desenvolvimento de novas tecnologias.

Bactérias produzem toxinas contra suas próprias células

Existe um mecanismo genético em bactérias chamado sistema toxina-antitoxina (TA). O interesse dos pesquisadores nesse mecanismo é porque ele está envolvido em importantes processos celulares como por exemplo: crescimento, morte e até mesmo resistência a antibióticos.

São muitos os sistemas TA encontrados em bactérias, e cada um deles possui características específicas que contribuem para a adaptação e sobrevivência desses microrganismos em diferentes ambientes.

Nos chamou a atenção o fato de duas bactérias causadoras de doenças em citros terem um genoma muito semelhantes, mas possuírem sistemas TA diferentes. Enquanto Xylella fastidiosa possui o sistema TA mqsRA, Xanthomonas citri não o possui. Dra. Alessandra Alves de Souza – Centro de Citricultura Sylvio Moreira (IAC).

O sistema mencionado pela Dra. Alessandra é composto por duas proteínas, a MqsR que, quando presente em concentrações elevadas, é tóxica para a bactéria e a MqsA que neutraliza a atividade tóxica. Quando a MqsA está presente em quantidades adequadas, a MqsR é mantida sob controle e não afeta negativamente a bactéria.

Você pode estar se perguntando: por que a bactéria produz algo que é tóxico para ela?

Quando a bactéria está vivendo em condições normais a antitoxina MqsA é produzida e mantém a toxina MqsR sob controle.

No entanto, quando a bactéria se sente ameaçada, como quando é exposta a um antibiótico ou bactericida, ela diminui a produção de MqsA. Isso faz com que a toxina MqsR comece a agir, inibindo alguns processos celulares. Isso pode parecer estranho, mas, na verdade, é uma estratégia de sobrevivência inteligente da bactéria.

A paralisação temporária do crescimento bacteriano permite que a bactéria sobreviva até que as condições do ambiente se tornem favoráveis novamente. É como se a bactéria entrasse em um modo de hibernação até que o perigo tenha passado.

Esse comportamento é chamado de “persistência”. Pesquisas do nosso grupo já demonstraram que o sistema TA mqsRA está envolvido no processo de tolerância da bactéria X. fastidiosa contra bactericidas a base de cobre – muito utilizado na citricultura. Dr. Reinaldo R. de Souza Neto – Centro de Citricultura Sylvio Moreira (IAC).

Compreendendo esse mecanismo os cientistas viram uma oportunidade: utilizar a toxina MqsR como um inibidor de crescimento contra X. citri e possivelmente outras bactérias que não possuíssem a antitoxina.

Num primeiro momento precisávamos confirmar nossa hipótese de que a toxina MqsR teria o efeito esperado no controle de X. citri. Para isso, avaliamos em laboratório o efeito da toxina pura contra a bactéria. Os resultados mostraram que mesmo concentrações baixas da proteína eram eficientes em reduzir o crescimento da bactéria e isso acontecia em poucas horas. Dra. Alessandra Alves de Souza – Centro de Citricultura Sylvio Moreira (IAC).

Diversos experimentos foram conduzidos para validar o funcionamento da toxina e antitoxina nas bactérias. Com um conhecimento completo desse mecanismo, os pesquisadores avançaram para o desenvolvimento da nova tecnologia.

Ataque de cavalo de troia: uma nova tecnologia na agricultura

Certamente você já ouviu a expressão cavalo de troia, frequentemente usada para se referir a algo que parece benéfico por fora, mas, que na realidade esconde algo. A tecnologia agrícola desenvolvida pelo grupo de pesquisa da Dra. Alessandra tem suas semelhanças com um cavalo de troia.

Os pesquisadores conseguiram criar uma planta transgênica de laranja doce (Citrus sinensis) que contém, em seu genoma, a sequência genética (gene) responsável pela produção da toxina MqsR.

Em termos simples, esta planta transgênica é praticamente idêntica a qualquer outra laranja doce, exceto por um pequeno fragmento de DNA que faz com que ela produza a toxina naturalmente.

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O que é notável é que a bactéria X. citri pode infectar essa planta transgênica, mas não consegue se desenvolver nela, evitando assim a ocorrência da doença.

Essa abordagem, que utiliza o sistema TA em plantas transgênicas, representa uma estratégia inovadora e uma alternativa ao desenvolvimento de agrotóxicos tradicionais. Podemos considerar a tecnologia apresentada neste artigo como um protótipo do que poderia se tornar uma nova geração de plantas transgênicas. Dr. Reinaldo R. de Souza Neto – Centro de Citricultura Sylvio Moreira (IAC).

Referência

Souza-Neto, R. R. et al.MqsR toxin as a biotechnological tool for plant pathogen bacterial control. Nature Scientific Reports, 2022.

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Pesquisadores do Centro de Citricultura Sylvio Moreira, Embrapa Mandioca e Fruticultura e Instituto Biológico realizaram uma importante descoberta relacionada à principal doença causada por vírus que afeta os citros, causada por vírus.

O trabalho foi desenvolvido pela Dra. Gabriella Dias Arena e contou com a colaboração do Dr. Pedro Luis Ramos-González. Como líderes do projeto estavam o Dr. Marcos Antônio Machado e a Dra. Juliana Freitas-Astua. A pesquisa, também vinculada ao Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia (INCT) de Citros, identificou que o desenvolvimento da doença denominada a leprose dos citros está relacionado a interação de uma proteína específica (P61) do vírus da leprose (CiLV-C) com o sistema de defesa da planta.

Porque o vírus da leprose dos citros não é encontrado em todas as células da planta? Isto é, porque ele não é sistêmico como outros vírus?

Esse era o questionamento que intrigava os pesquisadores a respeito do CiLV-C, também conhecido como vírus da leprose dos citros. Normalmente, quando um vírus infecta um organismo vivo, é comum que ele se dissemine por todas as células.

No entanto, no caso do CiLV-C, ao infectar uma planta, ele fica restrito à região onde ocorreu o primeiro contato. Ele não se espalha por toda a planta. Por essa razão, ele depende de uma “ajuda” externa. Essa “ajuda” é proporcionada pelo ácaro vetor desse vírus (Brevipalpus yothersi).

“Assim como o Aedes aegypti carrega o vírus da dengue, o ácaro Brevipalpus yothersi transmite o vírus da leprose dos citros. Esses são chamados de vetores assintomáticos, uma vez que os vírus não prejudicam esses organismos, mas prejudicam o hospedeiro final.” Dr. Marcos Antonio Machado

Outro aspecto que merece atenção é o fato de que na região infectada da planta, ocorre a morte do tecido infectado. Esse tipo de resposta resulta no surgimento de lesões ou manchas nos frutos e em qualquer parte da planta que tenha tido contato com o vírus. São lesões escuras, resultado da resposta da planta à infecção.

“Nessa situação, a morte celular do tecido vegetal pode ser causada por dois processos: por proteínas secretadas pelo vírus (ataque do vírus); ou também pelo aumento na produção de espécies reativas de oxigênio pela planta (defesa da planta).” Dra. Gabriella Dias Arena

Impacto da doença na vida dos citricultores e consumidores é significativo

Frutos repletos de lesões perdem valor no mercado, mesmo que o vírus não tenha grandes efeitos no desenvolvimento do fruto. Dificilmente os consumidores se interessariam por frutos com aparência depreciada.

O controle da leprose dos citros acarreta custos elevados. Não existe cura para doença, nem possibilidade de controle químico do vírus. Assim, a estratégia é reduzir a transmissão do vírus pelo ácaro. Desse modo, aproximadamente 50 milhões de dólares são gastos anualmente com acaricidas para minimizar os danos causados por esse vírus. A maior parcela desse montante é destinada à compra e aplicação de agrotóxicos, visando reduzir a população de ácaros nos pomares.

Atualmente, ainda não existe uma tecnologia capaz de impedir a infecção das plantas pelo vírus ou de prevenir a formação de lesões nos frutos. Por essa razão, a melhor estratégia para reduzir o impacto da doença é controlar a população de ácaros. Sem esse vetor, a doença fica restrita a pontos isolados nos pomares.”

“Nosso objetivo com esta pesquisa foi compreender o comportamento do vírus na planta, visando abrir caminhos para o desenvolvimento de novas tecnologias de controle da doença, com especial enfoque na infecção viral.” Dr. Marcos Antonio Machado

Conheça o experimento que permitiu o entendimento da interação entre planta e vírus.

Na ciência agrícola é comum a utilização do que chamamos de plantas modelos – espécies vegetais de ciclo curto, fáceis de cultivar, têm seus genomas relativamente pequenos e sequenciados, e assim facilitam a compreensão de genes individuais e processos biológicos em uma planta. Duas das mais conhecidas são Arabidopsis thaliana e Nicotiana benthamiana.

“As plantas modelo também se destacam pelo seu ciclo de vida curto. Ao plantar uma semente, é possível acompanhar o desenvolvimento até a formação de flores em questão de semanas, o que permite a repetição de experimentos várias vezes em um único ano. Isso contrasta com as plantas cítricas, onde esse processo é muito mais demorado.” Dra. Gabriella Dias Arena

Por esse motivo, é comum que pesquisas voltadas para a compreensão de mecanismos genéticos de resistência a doenças, pragas e fatores climáticos utilizem, em um primeiro momento, plantas modelo. Posteriormente, os mesmos resultados são validados em plantas de interesse, como os citros.”

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Plantas modelos foram utilizadas no entendimento da leprose dos citros

A planta modelo A. thaliana, quando infectada pelo vírus CiLV-C, apresenta sintomas semelhantes aos observados em plantas de citros, o que a torna uma excelente opção para estudos sobre essa doença.

Os pesquisadores buscaram identificar quais genes da planta eram “ligados” e “desligados” quando infectadas pelo vírus. Para isso, conduziram experimentos onde dividiram as plantas em dois grupos:

• Plantas do grupo A tiveram contato com ácaros infectados pelo vírus CiLV-C
• Plantas do grupo B tiveram contato somente com ácaros, mas sem o vírus CiLV-C

Folhas dessas plantas eram coletadas em diferentes tempos: 0 horas, 6 horas, 2 dias e 6 dias após o contato com o ácaro. Aplicou-se então a técnica de sequenciamento do RNA (RNA-seq). Diferentemente do sequenciamento do DNA, que permite identificar todos os genes presentes em um organismo (genoma), o sequenciamento do RNA permite observar quais genes estão ativos e inativos (transcriptoma) – ou seja, revela quais genes são importantes para o organismo naquele processo da interação da planta, seja com o ácaro seja com o ácaro e o vírus.

O RNA-seq é uma técnica relativamente custosa e que requer uma série de análises bioinformáticas. Portanto, seu uso deve ser minuciosamente planejado. Foram avaliados outros intervalos de tempo, incluindo até 10 dias após o contato entre os ácaros e as plantas. No entanto, os dados já indicavam que a principal interação entre a planta e o vírus ocorria logo no início desse contato.

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Os resultados do RNA-seq mostraram que, quando em contato com o vírus, a planta começa a reprogramar (desligar e ligar) cerca de 3 700 genes. Foi visto que esses genes estão relacionados a uma resposta de “defesa” e “alerta”. Em outras palavras, a planta entra em ação, ativando mecanismos químicos para isolar a região que foi infectada pelo vírus.

Os pesquisadores identificaram que uma série de mecanismos de defesa sendo ativados, entre eles a produção de espécies reativas de oxigênio (ROS), além de vários genes marcadores de uma resposta de hipersensibilidade. Essa resposta resulta na ‘morte’ das células, na região infectada pelo vírus, isolando-a e impedindo que o vírus se dissemine por toda a planta.

“É um tipo de resposta bastante interessante. Normalmente, associamos a presença de lesões a compostos químicos produzidos por invasores como microrganismos, insetos e animais. No entanto, neste caso, observamos a própria planta produzindo compostos químicos que eliminam suas próprias células para evitar a disseminação do vírus.” Dr. Marcos Antonio Machado

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Para responder a essa pergunta, os pesquisadores optaram por avaliar individualmente as proteínas que compõem o vírus CiLV-C em outra planta modelo, a N. benthamiana.

“Existem muitas metodologias já padronizadas que utilizam a N. benthamiana para estudo da produção de espécies reativas de oxigênio. Nosso objetivo era avaliar se alguma das proteínas do vírus faziam com que a planta produzisse essa resposta.” Dr. Marcos Antonio Machado

Dessa forma, os pesquisadores descobriram que a proteína P61 era a responsável por desencadear a produção de espécies reativas de oxigênio na planta. As espécies reativas de oxigênio, como O_– e H₂O₂, são tóxicas às células, levando-as à morte. Com isso há o desenvolvimento da lesão e o isolamento do vírus.

“Esses resultados nos levam a crer que a leprose dos citros é resultado de uma interação incompatível entre a planta e vírus. A planta já possui em seu “sistema imunológico” mecanismos para identificar a presença da proteína P61 do vírus e, assim, ativar seu sistema de defesa, evitando a proliferação do vírus nas células vegetais”.

A pesquisa realizada pelo grupo do Dr. Marcos Machado e pelas Dra. Juliana Freitas-Astúa e Dra. Gabriella Dias Arena deu passos significativos no esclarecimento dessa importante doença, abrindo caminho para o desenvolvimento de novos produtos agrícolas para controlar o vírus da leprose dos citros. Um exemplo é a utilização de RNA interferente, uma tecnologia moderna que pode contribuir para a sustentabilidade da produção de citros.”

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Referência

Arena, G. D., et al. Plant Immune System Activation Upon Citrus Leprosis Virus C Infection Is Mimicked by the Ectopic Expression of the P61 Viral Protein. Front. Plant Sci. 2020, doi: 10.3389/fpls.2020.01188.

Conteúdo desenvolvido por: Descascando a Ciência

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